Traits d’histoire de vie, résilience démographique et persistance des hôtes face aux maladies infectieuses émergentes

Les maladies infectieuses émergentes représentent un risque majeur croissant non seulement pour les sociétés humaines mais aussi pour la biodiversité^1,2. Les exemples de déclins voire d’extinctions d’espèces imputés à des maladies infectieuses ne manquent pas^3,4 et peuvent impacter les écosystèmes de façon telle que les sociétés humaines finissent par en pâtir aussi^5,6. Toutefois, certaines espèces hôtes réussissent à persister malgré ces fortes pressions infectieuses⁷. Il est important de comprendre comment pour correctement prédire les risques liés aux maladies et prioriser les efforts de conservation. Parmi les mécanismes invoqués figure l’histoire de vie des hôtes, mais bien que de nombreux processus aient été mis en évidence, beaucoup manquent de validation empirique, ce qui affaiblit notre compréhension des dynamiques hôtes-parasite et nos analyses de risques⁸. Ce projet de thèse a pour objectifs de remédier à cela en explorant la contribution des traits d’histoire de vie dans la variation interspécifique (Axe 1) et la variation intraspécifique (Axe 2) de la résilience démographique des hôtes amphibiens infectés par Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). Ce système multi-hôtes (amphibiens) – parasite (Bd) fourni une occasion unique de remplir nos objectifs, car (i) Bd a un spectre d’hôtes immenses (>1375 espèces⁹) répartis sur presque tous les continents et (ii) la maladie causée par Bd, la chytridiomycose, est la pire connue à ce jour: 501 déclins et 90 extinctions répertoriées en 2019⁴ avec des effets cascades dramatiques^5,10. Ce système a donc été intensément étudié et les recherches révèlent des différences intra- et interspécifiques d’impacts y compris à l’échelle populationnelle, ce qui répond à nos besoins^11,12

Axe 1 : Quels traits d’histoire de vie permettent de prédire la résilience démographique et la persistance des hôtes après l'émergence ?

La capacité d’une population à résister et à se remettre d’une perturbation telle qu’une épidémie mortelle s’appelle la résilience démographique ¹³. Celle-ci dépend de traits d’histoire de vie tels que la survie selon l’âge, l’âge à la reproduction, et/ou la fécondité. Une épidémie n’affecte en général pas une population de manière homogène : elle change sa structure d’âge. Le temps que la population met à retrouver une structure d’âge normale s’appelle la dynamique transitoire. Nous prévoyons ici de construire, à l’aide de données empiriques publiées de capture-recapture et de fécondité et de techniques bayésiennes^14,15, des modèles matriciels de populations densité-indépendants et invariables dans le temps pour 60-70 espèces d’amphibiens (ces modèles décrivent, année après année, combien d’individus passent ou non d’une catégorie d’âge à la suivante, combien de jeunes sont nés, etc) pour lesquels nous allons simuler plusieurs scénarios de chytridiomycoses (baisse de survie à certains âges). Ceci produira des populations « post-épidémies » en dynamique transitoire, pour lesquelles on estimera deux métriques grâce au package R popdemo¹⁶ : (i) le damping ratio (la vitesse à laquelle la population revient vers une structure d’âge et taux de croissance stables après perturbation) et (ii) le temps de recouvrement (temps pour retrouver la taille initiale). Dans des modèles linéaires, ces deux métriques serviront de variables réponses, tandis que les variables explicatives seront les données d’histoire de vie de chaque espèce (survie adulte annuelle, espérance de vie, âge à la première reproduction, fécondité annuelle). extraites de bases de données telles que AmphiBIO ¹⁷, longevity records ¹⁸, amphibiaWeb (https://amphibiaweb.org), et la base de données des traits d’amphibiens européens ¹⁹. Ainsi grâce à l’analyse des dynamiques transitoires, on pourra quantifier la façon dont les traits d’histoire de vie modulent la variation interspécifique de la résilience démographique après émergence de chytridiomycose. Nous faisons l’hypothèse que, toutes choses étant égales par ailleurs, une population d'espèces à cycle de vie lent aurait besoin de plus de temps pour se rétablir après une épidémie qu'une population d'espèces à cycle de vie rapide ⁸.

Axe 2 : Comment des facteurs écologiques, évolutifs, et épidémiologiques façonnent la variation interpopulationnelle des traits d’histoire de vie, et par suite, la persistance dans le système Bd-Grenouille de Darwin ?

Une des principales limites de l’état actuel des connaissances tient à une hypothèse simplificatrice (nécessaire pour l’axe 1) : les traits d’histoire de vie seraient fixes au sein d’une espèce. Ils ne le sont pas car ils relèvent du phénotype et sont sous contraintes écologiques (biotiques ou abiotiques) et évolutives. Ils varient donc dans le temps et l’espace entre populations. Chez les amphibiens, le climat constitue un moteur majeur de variation intraspécifique des traits d’histoire de vie²⁰ et la mortalité induite par un parasite a conduit à des ajustements adaptatifs de traits tels que la fécondité²¹. D’autre part, les traits étant partiellement déterminée génétiquement, la diversité génétique peut conditionner des traits clés (survie, âge à maturité, effort reproducteur), tout en étant elle-même façonnée par le climat²² et la démographie et donc, indirectement, par l’histoire de vie⁸. Au final, climat, infection, histoire de vie, et diversité génétique interagissent au sein d’un réseau de rétroactions complexes qui reste largement inexploré empiriquement.

Nous tirerons parti de l’existence, chez la grenouille de Darwin du sud (Rhinoderma darwinii, espèce menacée d’extinction par la chytridiomycose), d’une fécondité compensatoire chez certaines populations infectées par Bd et d’une faible vagilité (peu de migraton)^21,23, pour élucider l’importance relative de chaque facteur. Nous collecterons des données auprès de 40 populations de R. darwinii réparties sur un axe Nord-Sud de 800 km au Chili, afin de : (1) développer une horloge épigénétique pour R. darwinii (par l’étude de la méthylation de l’ADN), indicatrice du rythme de vie (sénescence) à l'aide de prélèvements buccaux peu invasifs ; (2) quantifier la diversité génétique populationnelle et la taille effective de la population à l'aide de la technologie RADseq à partir de l'ADN prélevé; (3) estimer dans chaque population, l'abondance des hôtes, le recrutement compensatoire (proportion de juvéniles) et la prévalence de l'infection par Bd par capture-recapture et prélèvements cutanés²⁴ ; et ce pour (4) intégrer toutes ces données démographiques, génétiques, et épidémiologiques avec des variables bioclimatiques (données remote-sensed WorldClim) dans un cadre hiérarchique bayésien capturant l'organisation spatiale et régionale. En quantifiant les effets directs et indirects, ce cadre structuré nous permettra de tester l'hypothèse selon laquelle le climat, le cycle de vie, la diversité génétique et l'infection forment un système réciproquement imbriqué dans lequel le climat influence le rythme de vie et la diversité génétique, l'infection par Bd accélère le rythme de vie, les populations à rythme rapide présentent un recrutement compensatoire plus important, et ces réponses démographiques influencent à leur tour la diversité génétique et, potentiellement, la vulnérabilité aux maladies.

Au-delà de leur importance fondamentale pour la compréhension des réponses de l'hôte aux maladies infectieuses, les connaissances générées dans ce projet, qu’elles soient démographiques, génétiques, épidémiologiques, contribueront directement à la conservation des amphibiens et notamment à R. darwinii, la seule espèce existante encore de « vocal-sac brooding frog » justifiant son statut d’espèce EDGE.

Université Marie et Louis Pasteur

Laboratoire d'accueil : CHRONOENVIRONNEMENT

- connaissances et compétences requises :

• écologie des populations
• biologie moléculaire
• Batrachologie
• écologie des maladies
• Bioinformatique – langage R
• Expérience de terrain